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Em Harry Potter e o Enigma do Príncipe, Voldemort está apertando seu controle sobre os mundos trouxa e bruxo e Hogwarts não é mais o porto seguro que já foi. Harry suspeita que os perigos podem estar dentro do castelo, mas Dumbledore está mais decidido a prepará-lo para a batalha final que ele sabe que está se aproximando rapidamente.
Juntos, eles trabalham para encontrar a chave para desbloquear as defesas de Voldemort e, para isso, Dumbledore recruta seu velho amigo e colega, o bem relacionado e desavisado bon vivant Professor Horace Slughorn, que ele acredita ter informações cruciais. Enquanto isso, os alunos estão sob ataque de um adversário muito diferente, enquanto os hormônios adolescentes se espalham pelas muralhas. Harry se sente cada vez mais atraído por Gina, mas Dino Thomas também. E Lavender Brown decidiu que Ron é a pessoa certa para ela, só que ela não contava com os chocolates de Romilda Vane! E então há Hermione, fervendo de ciúmes, mas determinada a não mostrar seus sentimentos. Enquanto o romance floresce, uma aluna permanece distante. Ele está determinado a deixar sua marca, ainda que sombria.
O amor está no ar, mas a tragédia está à frente e Hogwarts pode nunca mais ser a mesma. No jogo, os jogadores retornarão a Hogwarts para ajudar Harry a sobreviver a um sexto ano tenso. Eles também terão a chance de se envolver em emocionantes duelos de feiticeiros, misturar e preparar ingredientes mágicos na aula de Poções e voar para levar o time de Quadribol da Grifinória à vitória.
Os jogadores podem até se distrair com os envolvimentos românticos de Ron enquanto viajam em direção a um clímax dramático e descobrem a identidade do Príncipe Mestiço.